故事发生在樱丘高中内，在开学典礼上，合田美樱（丰崎爱生 配音）和芹泽春晖（铃村健一 配音）相遇了。四散的樱花雨中，两人的身影在彼此的眼中留下了深深的烙印。之后，姻缘的红线将两人紧紧的联系在一起，他们一起上学放学，一起吃午餐便当，在天台上闲聊打发时光，虽然周围的朋友们都认为两人已经是在交往的情侣了，但只有他们两人自己知道，在两人之间，依然存在着无法跨越的鸿沟。                                                                      　　美樱是美术部的成员，在画画时往往沉浸在自己的世界中无法自拔。而春晖则加入了电影研究部，个性开朗乐观的他喜欢和朋友们聚在一起讨论当下最流行的电影。这个世界上存在着相互喜欢但无法表白心意的人吗？

故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。                                                                      　　在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。                                                                      　　然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。                                                                      　　在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。                                                                      　　而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击......  以此为契机，命运的齿轮就此转动……                                                                      　　迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———                                                                      　　所有的答案，都在「Link Vrains」中